Tidligere standupkomiker Johannes Kaupang reiser tilbake til Skatøy for å begrave faren sin. Faren, en folkekjær lege, har hengt seg på sitt eget kontor. Johannes og faren har mange års uvennskap bak seg, og under forberedelsene til begravelsen dukker det opp brev som faren har skrevet om livet sitt på Skatøy. Johannes begynner å undersøke hva faren egentlig har drevet med, og hvem han var bak den ulastelige menneskevenn-fasaden.

Han får etter hvert øye på en mann han ikke kjenner, og som er styrt av krefter han ikke vil vedkjenne seg. Samtidig nærmer bisettelsen seg. Johannes har et anstrengt forhold til både slekt og andre på øya, relasjoner som ikke blir enklere etter farens død. «Johannes' åpenbaring» er en roman om mennesker som veksler mellom å avvise og klamre seg til hverandre, og om det du burde ha visst og kanskje aldri får vite om dine nærmeste.